Evaluación del riesgo ecológico de insecticidas utilizados contra plagas hortícolas en el agente de control biológico Nesidicoris tenuis Reuter (Heteroptera: Miridae)

摘要

El Manejo Integrado de Plagas (MIP) propone el uso de todas las medidas disponibles para disminuir el crecimiento de las poblaciones plaga, priorizando las actuaciones preventivas y evitando el uso de insecticidas siempre que sea posible. El MIP contribuye al logro de una agricultura más sostenible, basada en el equilibrio entre las necesidades de producción y la conservación de la biodiversidad (Bianchi et al. 2006). La identificación y uso de insecticidas que no afecten negativamente a los enemigos naturales más relevantes en el control de las plagas es un factor clave del MIP. En este trabajo se estudia el impacto de los insecticidas flubendiamida, flonicamida, metaflumizona, spirotetramat y sulfoxaflor y del control estándar deltametrina en el depredador Nesidiocoris tenuis (Reuter) (Hemiptera: Miridae) como especie modelo. Para estimar el impacto por contaminación residual se siguió la metodología secuencial y estandarizada propuesta por la Organización Internacional de Lucha Biología e Integrada (OILB) (Hassan 1987, 1994, Sterk et al. 1999). Para la clasificación final de los productos de acuerdo a las categorías toxicológicas de esta organización, se emplearon dos criterios, 1) la clasificación del producto para cada parámetro evaluado y la posterior selección del efecto con mayor impacto y 2) la integración de todos los parámetros evaluados en la fórmula de Efecto Total (Overmeer y van Zon 1982). La actividad por contacto de los residuos frescos en sustrato inerte se estudió en ninfas N3 y adultos de N. tenuis (mortalidad a las 72 h de exposición y reproducción). Para ambos estados de desarrollo la clasificación final del residuo de deltametrina difirió según el criterio de clasificación utilizado, sin embargo fueron categorías consecutivas. Para las ninfas, deltametrina fue inocuo (categoría OILB 1, efecto con mayor impacto) o ligeramente tóxico (categoría OILB 2, efecto total), mientras que flonicamida, flubendiamida, metaflumizona y spirotetramat, inocuos (categoría OILB 1) y sulfoxaflor, tóxico (categoría OILB 4). Para los adultos, deltametrina fue ligeramente tóxico (categoría OILB 2, máxima categoría) o moderadamente tóxico (categoría OILB 3, formula de efecto total), flonicamida, flubendiamida, metaflumizona y spirotetramat, ligeramente tóxicos (categoría OILB 2) y sulfoxaflor, tóxico (categoría OILB 4). Los adultos fueron más susceptibles que las ninfas N3, por lo que los siguientes ensayos se realizaron sobre el estado adulto del depredador. La evaluación de la persistencia de los insecticidas se estudió sobre hojas de tomate (mortalidad a las 72 h de exposición y en la reproducción). Utilizando ambos criterios de clasificación, los residuos frescos sobre sustrato vegetal del control estándar (deltametrina), flonicamida, flubendiamida, y spirotetramat fueron clasificados como inocuos (OILB 1), mientras que los residuos de metaflumizona y sulfoxaflor, como tóxicos (OILB 4). Respecto el ensayo de persistencia, metaflumizona y sulfoxaflor continuaron siendo moderadamente tóxicos para el depredador a los 34 días después del tratamiento (DDT) por lo que se clasificaron como productos persistentes (categoría OILB D). Los residuos frescos en condiciones de semicampo se evaluaron con todos los insecticidas independientemente de su clasificación previa porque 1) la dieta omnívora de N. tenuis, planteaba la posibilidad de una doble contaminación (contacto e ingestión) en el caso de que el producto atravesara la capa de ceras foliar y, 2) porque se amplió la evaluación del efecto en la capacidad benéfica del depredador con un nuevo parámetro, el consumo de presa, de acuerdo con las recomendaciones de la OILB. La mortalidad comparada a la del control (1%) se incrementó para sulfoxaflor (80%), metaflumizona (35%) y deltametrina (29%). No se observó efecto negativo en la reproducción; sin embargo los residuos de deltametrina (29%) y flubendiamida (35%) redujeron el consumo de la presa. Los modelos de respuesta funcional mostraron que tanto el testigo como deltametrina y spirotetramat mantenían un comportamiento tipo II. La tasa de ataque (a) se redujo respecto del control para los dos tratamientos y además, en el caso de spirotetramat el tiempo de manipulación (Th) se incrementó. No fue posible obtener modelos de respuesta funcional satisfactorios con los tratamientos de flonicamida, flubendiamida y metaflumizona. La clasificación toxicológica fue la misma para todos los insecticidas independientemente del criterio de clasificación utilizado. Deltametrina, flubendiamida y metaflumizona fueron ligeramente tóxicos (OILB 2), flonicamida y spirotetramat inocuos (OILB 1) y sulfoxaflor tóxico (OILB 4). Con el fin de contrastar los resultados obtenidos al aplicar la metodología estándar de la OILB en otro mirido depredador, se evaluó la toxicidad por contacto con el residuo en Macrolophus basicornis (Stal) (Hemiptera: Miridae). Este mírido tiene potencial como agente de control biológico en cultivos de tomate en Brasil. Dependiendo de los productos autorizados en Brasil, se evaluaron los mismos insecticidas que en Madrid u otros ingredientes activos con el mismo modo de acción (MoA) (IRAC 2016). Solo en el caso de flonicamida, que no estaba autorizado en Brasil no fue posible encontrar otro producto equivalente. La clasificación toxicológica para el efecto letal de los insecticidas en sustrato inerte (laboratorio), hoja (laboratorio) y planta de tomate (semicampo), fue la siguiente: deltametrina (OILB 2 - 4 - 3), flubendiamida (OILB 1 - 1 - 1), indoxacarb (OILB 3 - 3 - 1), spiromesifén (OILB 1 - 2 - 1), e imidacloprid (OILB 2 - 4 - 4). En cuanto al ensayo de persistencia, deltametrina y spiromesifén fueron productos de vida corta (OILB A), indoxacarb ligeramente persistente (OILB B) e imidacloprid persistente (OILB D). Al contrastar la clasificación obtenida para los mismos insecticidas o equivalentes por su modo de acción, las mayores discrepancias se obtuvieron en laboratorio, mientras que en semicampo las categorías coincidieron o fueron consecutivas. En esta etapa final de evaluación, los insecticidas con IRAC MoA 28 (flubendiamida) y 23 (spirotetramat y spiromesifén) se clasificaron como inocuos (categoría OILB 1) en ambas especies, y los del grupo IRAC MoA 4 (sulfoxaflor e imidacloprid) como tóxicos (categoría OILB 4). Sin embargo, deltametrina, único representante del grupo IRAC MoA 3, fue más tóxico para M. basicornis que para N. tenuis y en el caso del grupo 22, N. tenuis fue más susceptible a metaflumizona que M. basicornis a indoxacarb. Finalmente, se exploró el impacto que tienen los insecticidas evaluados vía cadena trófica (presa tratada). Durante tres días, ninfas N3 y adultos de N. tenuis se alimentaron con huevos contaminados de Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae). Nuevamente, el estado de desarrollo adulto fue más susceptible que las ninfas. Por esta nueva forma de contaminación, el efecto letal de los insecticidas fue menor que en el caso de la exposición a residuos frescos. Por el contrario, el efecto subletal manifestado en la reproducción fue mayor. Además, la longevidad de los adultos se vio afectada en mayor medida por los insecticidas flonicamida, metaflumizona, spirotetramat y sulfoxaflor en los adultos. La clasificación toxicológica de los insecticidas (laboratorio) fue: Para ninfas N3, deltametrina y spirotetramat fueron inocuos (OILB 1), flonicamida, flubendiamida y metaflumizona ligeramente tóxicos (OILB 2) y sulfoxaflor tuvo una clasificación final diferente según el criterio utilizado, inocuo (1, efecto con mayor impacto) o ligeramente tóxico (categoría 2, formula de efecto total). Para adultos, se determinó que deltametrina y spirotetramat fueron inocuos (categoría OILB 1), flonicamida y flubendiamida ligeramente tóxicos (categoría 2) y nuevamente se observó un cambio en la clasificación final según el criterio utilizado, metaflumizona y sulfoxaflor fueron clasificados como ligeramente tóxicos (categoría OILB 2, efecto con mayor impacto) o como productos moderadamente tóxicos (categoría OILB 3, fórmula de efecto total). ABSTRACT Integrated Pest Management (IPM) proposes to use all available measures to reduce the pest population’s growth, giving priority to preventive actions and avoiding the insecticide use whenever possible. IPM contributes to a more sustainable agriculture based on the balance between the production needs and the biodiversity conservation (Bianchi et al. 2006). The identification and use of selective insecticides without negative impact on the main natural enemies useful in pest control is a key factor in IPM. In this work, the impact of the insecticides flubendiamide, flonicamid, metaflumizone, spirotetramat and sulfoxaflor and the standard control deltamethrin were studied on the predator Nesidiocoris tenuis (Reuter) (Hemiptera Miridae) as a model species. To classify the impact of residual contamination, the sequential and standardized methodology proposed by the International Organization for Biological and Integrated Control (IOBC) (Hassan 1987, 1994, Sterk et al. 1999) was followed. To include the pesticides in the toxicological categories of this organization, two criteria were used, 1) the classification of every studied parameter and the selection of the worst toxicity class as the final toxicity value and, 2) the integration of every studied parameter on the Total Effect formula (Overmeer and van Zon 1982). The residual contact activity of fresh residues on an inert substrate was studied on N. tenuis N3 nymphs and adults (mortality at 72 h after exposure and offspring production). For both life stages deltamethrin was the only pesticide categorized on different toxicity classes even though they were consecutive: Nymphs, IOBC category 1, harmless (worst value among the parameters studied) and, IOBC category 2, slightly toxic (total effect). Flonicamid, flubendiamide, metaflumizone and spirotetramat were harmless (IOBC category 1) and sulfoxaflor toxic (IOBC category 4) irrespective of the criteria used for the classification. For adults, deltamethrin was slightly toxic, IOBC category 2, (worst value among the parameters studied) or (IOBC category 3, moderately toxic (total effect). Flonicamid, flubendiamide, metaflumizone and spirotetramat were slightly toxic (IOBC 2) and sulfoxaflor toxic (IOBC 4) irrespective of the criteria used. Adults were more susceptible than N3 nymphs, so the following tests were only performed on the adult life stage of the predator. The persistence evaluation of the insecticides was studied on tomato leaves (mortality after 72 h exposure and offspring production). Using the two classification criteria, fresh residues of the standard control (deltamethrin), flonicamid, flubendiamide and spirotetramat were classified as harmless (IOBC 1), while metaflumizone and sulfoxaflor were toxic (IOBC 4). Aged residues of metaflumizone and sulfoxaflor continued to be moderately toxic to the predator at 34 days after treatment (DAT), so both insecticides were classified as persistent (IOBC D). Fresh residues were evaluated under semifield conditions regardless of the toxic category of the insecticides in the laboratory because 1) the omnivorous N. tenuis diet openedd the possibility of a double contamination (contact and ingestion) in case the product was able to cross the layer of leaf waxes and 2) the assessment of the beneficial capacity of the predator was expanded with a new parameter, the prey intake, according to the IOBC guidelines recommendations. Mortality was increased compared to the control (1%) in sulfoxaflor (80%), metaflumizone (35%) and deltamethrin (29%). Not a negative effect on the offspring production was observed; however, the prey consumption was reduced in deltamethrin (29%) and flubendiamide (35%). Functional response models showed that the control, deltamethrin and spirotetramat fitted a type II. The attack rate (a) was reduced by both insecticides and furthermore, the handling time (Th) was increased by spirotetramat. It was not possible to obtain satisfactory functional response models for flonicamid, flubendiamide and metaflumizone. The toxicological categories were the same for all insecticides irrespective of the classification criteria used: deltamethrin, flubendiamide and metaflumizone, slightly toxic (IOBC 2), spirotetramat and flonicamid harmless (IOBC 1) and sulfoxaflor, toxic (IOBC 4). In order to compare the results obtained after the application of the standard IOBC methods, on another mirid predator, the residual contact activity was assessed on Macrolophus basicornis (Stal) (Hemiptera: Miridae). This mirid has potential as a biological control agent in Brazilian tomato crops. The same insecticides evaluated on Madrid, if authorized by Brazilian authorities, were studied, or other active ingredients with the same IRAC mode of action (IRAC 2016). Only for flonicamid (not authorized in Brazil), an equivalent active ingredient was not found. The toxicological classification for the lethal effect of the insecticides on an inert substrate (laboratory), plant leaf (laboratory) and tomato plant (semifield) was as follows: deltamethrin (IOBC 2 - 4 - 3), flubendiamide (IOBC 1 - 1 - 1), indoxacarb (IOBC 3 - 3 - 1), spiromesifen (IOBC 1 - 2 - 1) and imidacloprid (IOBC 2 - 4 - 4). On the persistence assay, deltamethrin and spiromesifen were short lived products (IOBC A), indoxacarb slightly persistent (IOBC B) and imidacloprid persistent (IOBC D). Contrasting the classification obtained in similar products according to their mode of action, the main discrepancies were obtained in the laboratory tests, while in semifield, the categories were identical or consecutive. In this final evaluation step, insecticides with IRAC MoA 28 (flubendiamide) and MoA 23 (spirotetramat and spiromesifen) were classified as harmless (IOBC 1) in both species, and those with IRAC MoA 4 (sulfoxaflor and imidacloprid) as toxic (IOBC 4). Deltamethrin, the only representative of the IRAC MoA 3 group was more toxic to M. basicornis than to N. tenuis, within IRAC MoA 22, N. tenuis was more susceptible to metaflumizone than M. basicornis to indoxacarb. Finally, the impact of insecticides via the food chain (treated prey) was explored. For three days, N. tenuis N3 nymphs and adults were fed on contaminated eggs of Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae). Again, the adult life stage was more susceptible than the nymphs. By this new form of contamination, the lethal effect of the insecticides was lower than in the case of exposure to fresh residues. In contrast, the sublethal toxicity (offspring production) was higher. Adult longevity was affected by flonicamid, metaflumizone, spirotetramat and sulfoxaflor. The insecticide toxicological classification (laboratory) for N3 nymphs was: deltamethrin and spirotetramat harmless (IOBC 1), flonicamid, flubendiamide and metaflumizone, slightly toxic (IOBC 2). Sulfoxaflor had a different final classification according to the criteria used: harmless (IOBC 1, worst value among the parameters studied) or slightly toxic (IOBC 2, total effect formula). For adults, deltamethrin and spirotetramat were harmless (IOBC 1), flonicamid and flubendiamide, slightly toxic (IOBC 2) and again a different final classification was observed depending on the criteria. Metaflumizone and sulfoxaflor were slightly toxic (IOBC 2, worst value among the parameters studied) or moderately toxic (IOBC 3, total effect formula).